“Nippostrongylus brasiliensis en Rattus
norvegicus y Rattus rattus en sectores de
la ciudad de Guayaquil. Ecuador.”

Francisco Sánchez-Amador

“N ippostrongylus brasiliensis in Rattus norvegicus and Rattus rattus in
areas of the city of Guayaquil. Ecuador.”
Resumen
La ciudad de Guayaquil presenta como problema de salud los roedores, debido al exceso de desperdicios
y basurales donde habitan. Debido a esto se realizó un estudio parasitológico para conocer la existencia
de Nippostrongylus brasiliensisen diferentes zonas urbanas de la ciudad. Se recolectó, en dos años (2013­
2015), 139 roedores de los cuales: 20 pertenecen a la especie Rattus rattus y 119 a Rattus norvegicus; con
un total de 99 roedores positivos para N. brasiliensis. En 5 de los 9 sectores seleccionados de la urbe. El
nematodo Nippostrongylusbrasiliensis fue el parásito más prevalente en las zonas: Coop. Madrigal Norte,
Sauces 7, Cdla. Naval Norte, El Quinto Guayas y Cdla. Miraflores donde se encontró la mayor cantidad de
nematodos. Se reporta por primera vez Nippostrongylusbrasiliensis en Rattusspp., en la ciudad de Guaya­
quil, provincia del Guayas.

Palabras clave: Nippostrongylus brasiliensis, parasitológico, prevalencia, nematodo y cestodo.

Summary
The city of Guayaquil has a health problem because of rodents, due to excess waste and landfills where they
live. Because of this a parasitological study was conducted to determine the existence of Nippostrongylus­
brasiliensis in different urban areas of the city. In two years (2013-2015), 139 rodents of which 20 belong
to the species Rattus rattus and Rattus norvegicus 119 were collected a total of 99 positive rodents to N.
brasiliensis. In 5 of the 9 selected sectors of the city. The nematode Nippostrongylusbrasiliensis was the
most prevalent parasite in areas: Coop. Norte Madrigal, Sauces 7, Cdla. Naval Norte, El Quinto Guayas and
Cdla.Miraflores where most nematode was found. We report for the first time Nippostrongylusbrasiliensis
in Rattus spp., in the city of Guayaquil, Guayas Province.

Keywords: Nippostrongylus brasiliensis, parasitological, prevalence, nematodo and cestodo.

Recibido 02/09/2015 - Aceptado 15/10/2015
Publicado com o Estudio de Caso, Revista de la Universidad de Guayaquil 2015 2(3)

N° 120, Mayo - Agosto 2015, pp. 45 - 50
ISSN 1019 - 6161

Carlos León González

INTRODUCCIÓN
La ciudad de Guayaquil es la más poblada del
Ecuador, que presenta como problema de salud los
roedores.

Estos mamíferos existen en gran cantidad debido a
la presencia excesiva de desperdicios en las calles
y basurales, donde se alimentan.

Los roedores son reconocidos como reservorios de
numerosos patógenos virales, bacteriales y endo-
parásitos como: helmintos y nematodos, que pue­
den infectar al ser humano por contacto directo,
indirectoy por las heces.

Pulido-Flores, G., S. Moreno-Flores y S. Monks,
2005, reportaron en San Cristobal y en el Rancho
Santa Elena, Hidalgo, México; la presencia de Ni-
ppostrongylus brasiliensis en 42 roedores.

Waugh, Lindo, Foronda, et al., 2006, realizó un es­
tudio, en Jamaica donde reportaron: Nippostron­
gylus brasiliensis (14,2%) en 437 Rattus rattus y
140 Rattus norvegicus.

Hancke&Navone, 2011, Buenos Aires-Argentina,
reporta de 12 especies de helmintos en R. norve-
gicus. Las especies más comunes fueron los ne-
matodos Heterakis spumosa y Nippostrongylus
brasiliensis.

Gómez, Araujo& Milano, 2012,en la ciudad de Co­
rrientes Argentina reportan en R. rattus y R. nor-
vegicus que presentan Familia: Heligmonellidae
Género: Nippostrongylus ssp.

OBJETIVO GENERAL
IdentificarNippostrongylus brasiliensis en ratas
simpátricas: Rattus rattus y Rattus norvegicus en
sectores de la ciudad de Guayaquil.

MATERIALES Y MÉTODOS
El estudio se llevó a cabo en el Instituto Nacional
de Salud Pública e Investigación (INSPI), Guaya­
quil. Se trabajó con los protocolos para manejo
e identificación de parásitos (muestras directas
y con tinción) en el Laboratorio de Parasitología,
ocurridos en el período comprendido entre 2013
al 2015.

Sitios de muestreos

El presente estudio se realizaron en 9 áreas resi­
denciales seleccionadas de la ciudad de Guayaquil

que son: Cdla. Naval Norte (alrededores del Cole­
gio Aguirre Abad), Coop. Madrigal Norte (Facultad
de CCNN-Universidad Estatal de Guayaquil), Mapa-
singue Oeste (sector Colinas del Valle), Batallón del
Suburbio (Cementerio del Suburbio), Cdla. Miraflo-
res (calle Ignacio Cuesta Garcés), Quinto Guayas
(Fuerte Huancavilca), Cdla. Kennedy (Av. San Jor­
ge), Sauces 7 (calle José María Roura) y Cdla. El
Cóndor (Calle Antonio Cajamarca).

Trabajo de campo

“Se usaron 9 trampas Tomahawk (15 x 15 x 45
cm), que se colocaron en los sitios (casas, patios,
parques y calles) que fueron elegidos estratégica­
mente, de acuerdo con la verificación de indicios
de la presencia de roedores, tales como presencia
de heces, materiales roídos y rincones oscuros con
una abundancia de restos de comida y basura. El
cebo para atraer a los roedores fueron frutas, pes­
cado, pollo, embutidos, panes y pastas. Las tram­
pas fueron armadas y ubicadas durante la noche y
se revisaron muy temprano en la mañana siguien­
te” (Ibáñez, 2012, p. 225).

Recolección y procesamiento de muestras

“Los roedores capturados fueron sacrificados por
inhalación de cloroformo. Se identificó los roedo­
res a nivel de especie mediante parámetros mor-
fométricos.

Se examinó la cavidad abdominal (tracto digesti­
vo) de especímenes de Rattusspp., en búsqueda
de los nematodos parásitos:estadios larvales,ju-
veniles y adultos. Se realizó un examen de heces
para observar huevos de parásitos. Todos los ne-
matodos fueron procesados usando las técnicas
parasitológicas estandarizadas para su identifi­
cación al nivel de especies” (Oliver&Flores, 2002.
pág. 137).

Los huevos del Nippostrongylus brasiliensis fueron
identificados con catálogos de huevos de otros hel­
mintos y nematodossegúnSAHICKEY, 2012.

La morfología de la bursa y de las espículas caudal
del parasito adulto, se utilizaron como caracterís­
ticas taxonómicas para la identificación de las es­
pecies de acuerdo aFukumoto y Ohbayashi, 1989.

Resultados

Se capturaron un total de 139 roedores, de los cua­
les se identificaron: 20 especímenes de Rattusra-
ttus y 119 de Rattus norvegicus. El muestreo se
realizó del2013 al 2015, en la ciudad de Guayaquil.

r e v i s t a u n i v e r s i d a d d e G u a y a q u i l 2015 2(3)
p á g i n a 5 - 14

Riqueza y Pobreza

De las 20 R. rattus sólo 5 presentaron Nippostron-
gylus brasiliensis y en las 119 R. norvegicus sólo
94 presentaron N. brasiliensis. Dando un total de
99 Rattusspp., con dicho nematodo.

De los nueve lugares, para Rattusrattus, solo en
cuatro se encontraron los nematodos. En la Coop.
MadrigalNorte (Facultad de CCNN), Cdla. Miraflo-
res(calle Ignacio Cuesta Garcés), El Quinto Gua-
yas(Fuerte Huancavilca) y en la Cdla. Naval Norte
(alrededores del Colegio Aguirre Abad).

En el caso de la especie R. norvegicus, se encon­
traron en cinco sitios:Coop. Madrigal Norte (Fa­
cultad de CCNN), Cdla. Miraflores (calle Ignacio
Cuesta Garcés), Cdla. Naval Norte (alrededores
del Colegio Aguirre Abad), El Quinto Guayas (Fuer­
te Huancavilca) y Sauces 7 (calle José María Rou-
ra). Estas zonas tienen en común sus cercanías

al estero salado y tuberías del alcantarillado de
la ciudad.

Se encontró en las muestras de heces diferentes
fases del Nippostrongylus brasiliensis en: hue­
vo, fases embrionarias (mórula, blástula y gás-
trula) y larva L1 completamente formada (Figs.
1-6).

Se encontraronN. brasiliensisen la parte inicial,
a lo largo del intestino delgado y en el colonde
las Rattusspp. Donde los parásitos: se alimenta­
ron, copularon y desovaron huevos maduros,en
el cual se acumularon en las heces.

El parásitoNippostrongylus brasiliensis, en es-
tadío juvenil y adulto, se pudo diferenciar el d i­
morfismo sexual entre machos (aparato repro­
ductor) y hembras. (Figs. 7-10)

Figs 1-3 Fases embrionarias de N. brasiliensis en: estadio mórula (1-2) a blástula (3).
Figs 4-6 Fase embrionarias en: gástrula completa (4-5) formación de larva L1 completa (6).
Fuente: Autor

r e v i s t a u n i v e r s i d a d d e G u a y a q u i l 2015 2(3) A-,
p á g i n a 5 - 14 47

Carlos León González

Figs. 7-8 Nippostrongylus brasiliensis: un juvenil ($) y dos adultos (<S). Huevos maduros en el interior de la hembra
adulta (flecha- 8).
Figs. 9-10 Bolsa copúlatriz del N. brasiliensis macho, con espiculas (e) en el interior de la bursa (a). Extremo pos­
terior del macho (b).
Fuente: Autor

DISCUSIÓN
En nuestro estudio se encontró 83.19%(99 roedo­
res parasitados) de prevalencia en Rattusspp., me­
nos que la investigación de Coomansingh, et al.,
2009,Grenada donde obtuvo 90,9%. (360 roedores
parasitados). “Esto se explicaría debido a que las
comunidades parasitarias de los huéspedes suje­
tos a la influencia de frecuentes alteraciones am­
bientales pueden sufrir variaciones en su riqueza y
estructura comunitaria a través del tiempo” (Oliver
& Flores, 2002, p. 140).

Nippostrongylus brasiliensis es el primer helminto
más prevalente y abundante de este estudio. Este
nematodo ya ha sido reportado ante en Rattus rat­
tus por Waugh, et al., 2006, en Jamaica, donde N.
brasiliensis fue el más común entre los nematodos
parásitos intestinales.

La infección por N. brasiliensis normalmente esti­
mula en una célula T respuesta inmune inmediata
que resulta en la expulsión de gusanos durante una
infección primaria (cura espontánea). Sin embargo,
este fenómeno no se desarrolla cuando la infección

r e v i s t a u n i v e r s i d a d d e G u a y a q u i l 2015 2(3)
p á g i n a 5 - 14

Riqueza y Pobreza

se produce en ratas. Las ratas incluidas en nues­
tro estudio eran adultas y este fenómeno puede ser
una posible explicación para la alta prevalencia de
N. brasiliensis en crear síntomas (Coomansingh, et
al., 2009).

De los nueve lugares, para Rattusrattus, solo en
cuatro se encontraron los nematodos: la Coop. Ma-
drigalNorte, Cdla. Miraflores, El Quinto Guayas y
en la Cdla. Naval Norte, que puede ser una indica­
ción de que estos ambientes son propicios para el
completo ciclo natural de estos nematodos.

En el caso de la especie Rattus norvegicus, se en­
contraron en cinco sitios. La mayor cantidad se
encontraron en: la Coop. MadrigalNorte, Cdla. Mi­
raflores, El Quinto Guayas, Sauces 7 y en la Cdla.
Naval Norte. Estas zonas tienen en común sus cer­
canías a cañerías, zonas residenciales y tuberías
del alcantarillado de la ciudad.

Camberis, et al., 2003, afirma que “el Nippostron­
gylus brasiliensis es una herramienta poderosa
para la investigación de la biología básica de las
respuestas inmunes y la inmunidad protectora. En

particular a la inducción y el mantenimiento de la
respuesta inmune de tipo Th2.” Según Holland, et
al., 2000, “las proteínas Th2 pueden ser reprodu­
cidas con proteínas solubles de N. brasiliensis - ex­
cretoras secretoras (NES)”.

CONCLUSIÓN
El nematodo Nippostrongylusbrasiliensis (mayor
prevalencia y abundancia), se encuentran en el
huésped definitivo, Rattus rattus y R. norvegicus,
como reservorio natural en la ciudad de Guayaquil.

AGRADECIMIENTO
Agradezco al Dr. Luiggi Martini R. MSc., Dr. Luis
Solórzano A. MSc. y demás colaboradores del sub-
proceso de Parasitología del Instituto Nacional de
Investigación en Salud Pública (INSPI) Guayaquil.
Al Dr. Manuel Tantalean Vidaurre y Blga. María Bel-
trán F, Instituto Nacional de Salud-Lima, Perú, por
la confirmación taxonómica de los ejemplares.
Al Blgo. Félix Man-Ging, Dpla. Martha Cecilia Ama­
dor Palma y Pedro Aguilar, colaboradores de este
estudio.

BIBLIOGRAFÍA
1. Camberis, M., Le Gros, G. and Urban, J., Jr.- (2003). Animal model of Nippostrongylus brasiliensis

and Heligmosomoides polygyrus. Current Protocols in Immunology. R. Coico, John Wiley and Sons
1,august, 55:19.

2. Coomansingh C., RD. Pinckney, MI. Bahaiyat, A. Chikweto, S. Bitner, A. Baffa, R. Sharma.- (2009).
Prevalence of endoparasites wild rats in Grenada. St. George's University. West Indian Veterinary
Journal 2009, july, 9(1) 17-21.

3. Fukumoto y Ohbayashi.- (1989). Cuticular Ridges Pattern of (Travassos, 1914) (Nematoda: He-
ligmonellidae) in Eight Populations from Rattus norvegicus in Japan. J. Rakuno Gakuen Univ.,
february, 14: 1-8.

4. Gómez MA, A. Araujo y A. Milano.- (2012). Helmintos gastrointestinales de roedores sinantrópicos
de Corrientes. XVIII Reunión de ComunicacionesCientíficas y Tecnológicas. Edición 2012. Facultad
de Cs. Exactas y Naturales y Agrimensura, junio, 1 (1), 13.

5. HanckeD. & O. Suárez O.-(2012). Comunidad de endoparásitos de Rattus norvegicus y Mus mus-
culus capturados en ambientes urbanos marginales de la ciudad autónoma de Buenos Aires. Rev.
Arg. Parasitol, octubre, 1(1): 309.

6. Holland, M. J., Harcus, y. M., Riches, P L. and Maizels, R. M.- (2000). Proteins secreted by the
parasitic nematode Nippostrongylus brasiliensis act as adjuvants for Th2 responses. European-
Journal of Immunology, july, 30: 1977-1987.

7. Oliver J. y L. Flores. (2002).-Helmintofauna de Rattus rattus (Linnaeus, 1758) y Rattus norvegicus
(Berkenhout, 1769) (Rodentia: Muridae) en el distrito de San Juan de Lurigancho, Lima - Perú.
Rev. Perú Med. Exp. Salud Pública, julio, vol.19 (3) 136-141. [Internet] Disponible en: http://www.
scielo.org.pe/scielo.php.

8. Ibáñez C. A., V. Berovides, N. Hernández, J. Cantillo P y J. Fuente.- (2012). Relación entre la mor-
fofisiología y la carga de ectoparásitos en dos poblaciones de ratas (Rattus spp.) de La Habana.
Revista Cubana de Medicina Tropical, septiembre, 64 (3): 224-234.

r e v i s t a u n i v e r s i d a d d e G u a y a q u i l 2015 2(3)
p á g i n a 5 - 14

Carlos León González

9. Pulido-Flores, G., S. Moreno-Flores y S. Monks.- (2005). Helminths of rodents (Rodentia: Muridae)
from Metztitlán, San Cristobal, and Rancho Santa Elena, Hidalgo, México. Comparative Parasito-
logy, july, 72:186-192.

10. SAHICKEY- [en línea]: Parasite eggs with pictures (Set 2 of 2) Quizlet. 2012. [fecha de consulta: 1
septiembre 2015]. Disponible online: <https://quizlet.com/16643277/info>.

11. Waugh CA, Lindo JF, Foronda P, Santana MA,Morales JL and Robinson RD.-(2006) Population dis-
tribution and zoonotic potential of gastrointestinal helminthes of wild rats Rattus rattus and R.
norvegicus from Jamaica. Journal of Parasitology, october, 92(5):1014-1018.

Blgo. Francisco Sánchez-Amador
Analista del laboratorio del subproceso Parasitología.
Instituto Nacional enSalud Pública e Investigación (INSPI).
Guayaquil.
Email: fgutierrez@arcotel.gob.ec

50 r e v i s t a u n i v e r s i d a d d e G u a y a q u i l 2015 2(3)
p á g i n a 5 - 14