REVISTA Científica. No. 117. ISSN 1019 - 6161Septiembre-Diciembre 2013
Estudios comparativos de Tres Especies de Simúlidos Antropofílicos en Ecuador como el Vector de Onchocercosis Humana
Ramón Lazo Salazar
En la Revista “The Japanese Journal of Parasitology” Vol. 37, No. 2 de Abril 1988, se publicó en inglés este trabajo de investigación de trascendencia para la Universidad de Guayaquil-Ecuador, participando activamen-te en la Historia de la Oncocercosis Ecuatoriana como se informa en la Revista de la Universidad de Guayaquil No. 112 de Enero 2012, , cuyos relatos fueron informados en el Congreso Internacional de Oncocercosis en Guatemala-Japón en 1981 por un delegado de la Universidad de Guayaquil, ampliando posteriormente sus estudios en un Proyecto de Investigación Colaborativo de Japón - Ecuador con el Prof. Isao Tada.
Este trabajo debía haberse hecho conocer, puesto que fue parte de la investigación que el Prof.Isao Tada investigador del Japón en 1985, informado del inicio de la Oncocercocis en Ecuador, propuso realizar con la Universidad de Guayaquil, una nueva investigación incorporando al Ecuador en el proyecto“Estudio Com-parativo de la Oncocercosis entre sud y Centro América”, designando un representante por pais, Ecuador, Guatemala, Venezuela. Este trabajo fue editado en el Japón en un libro de 126 páginas en 1987.
Si por alguna circunstancia no se publicó el trabajo de investigación que constituye parte de la investigación de Japón - Ecuador propuesta por el Prof. Tada, precisa explicar que una sección de la investigación, se publi-có en la revista “The Japanese Journal of Parasitology”, por ese motivo se debe registrar el título señalado con 4 autores japoneses, 3 autores ecuatorianos y dos autores invitados: de Canadá y España, residentes en el Ecuador que contribuyeron en esta investigación. Consideramos de imperiosa necesidad que los profesores y estudiantes de la Universidad Ecuatoriana reciban el mensaje que solo a través de la Revista de la Universidad de Guayaquil, se informa del fructífero trabajo de investigación que realiza la Universidad.
Comparative Studies on Three Anthropophilic Blackfly Species in Ecuador as the Vector of Human Onchocerciasis
In the magazine “ The Japanese Journal of Parasitology “ Vol. 37, No. 2 April 1988 , was published this research work of relevance to the University of Guayaquil, Ecuador, to particípate actively in the history of Ecuadorian Onchocerciasis as reported in Journal of the University of Guayaquil No. 112 of 2012 , whose stories were reported at the International Congress of Onchocerciasis in Guatemala - Japan in 1981 , later expanding their studies in a Collaborative Research Project in Japan - Ecuador with Prof. Isao Tada .
This work should have been made known , since it was part of the research the researcher Prof. Isao Tada of Japan in 1985 , inquired about of Onchocerciasis in Ecuador, proposed to with the University of Guayaquil , incorporating new research in Ecuador the project “Comparative Study Oncocercosis between South and Central America”, designating one representative per country, Ecuador, Guatemala, Venezuela . This work was published in Japan in a book of 126 pages on 1987.
If by some circunstance not published research work that is part of research in Japan - Ecuador proposed by Prof. Isao Tada , accurately explain that a section of the research, published in the journal “The Japane-se Journal of Parasitology” for that reason you must register the title with 4 Japanese authors reported, 3 Ecuadorian authors and two guest authors from Canadá and Spain and the residents of Ecuador, contribu-ted in this investigation. we consider it imperative that teachers and Ecuadorian University students get the message that only through Journal of the University of Guayaquil, it is informed fruitful work of research by the University.
Revista de la Universidad de GuayaquilNº 117, Septiembre - Diciembre 2013, pp. 63 - 72ISSN 1019 - 6161
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REVISTA Científica. No. 117. ISSN 1019 - 6161Septiembre-Diciembre 2013Documentación Histórica
Estudios comparativos de Tres Especies de Simúlidos Antropofílicos en Ecuador como el Vector de Onchocercosis Humana
Hiroyuki TAKAOKA(2), Isao TADA(3), Minoru BABA(2), MAsaaki SHIMADA(4), Ramón F. LAZO S.(5), José RUMBEA G(6), Rafael Farias D.(7),Ronald H. GUDERIAN(8), y Manuel AMUNARRIZ(9).
1. Este estudio fue apoyado por el Ministerio de Educación Ciencia y Cultura, Japón (Grant-in-Aid para la Encuesta Científica , No 61041066), con la colaboración de la Universidad de Guayaquil y el Ministerio de Salud Pública Ecuador.
2. División de Zoología Médica, Colegio Médico de Oita, Hazama, Oita Japón, 879-563. Departamento de Enfermedades Parasitarias, Kumamoto Universidad Medical School, Kumamoto, Ja-pón, 860.
4. Departamento de Parasitología del Instituto de Medicina Tropical de la universidad de - Nagasaki,Nagasaki, Japón, 852.
5. Facultad de Medicina de la Universidad de Guayaquil, Guayaquil - Ecuador.
6. Departamento de Medicina Tropical de la Facultad de Medicina de la Universidad de Guayaquil, y elMinisterio de Salud Pública, Ecuador.
7. Facultad de Medicina Veterinaria de la Universidad de Guayaquil, Guayaquil - Ecuador.
8. Proyecto de Oncocercosis del Instituto de Investigación, Facultad de Medicina de la Universidad Centraldel Ecuador, Quito - Ecuador.
9. Hospital “Franklin Tello”, Nuevo Rocafuerte, Napo, Ecuador.
Abstracto
En el Río Cayapas (un enfoque hiperendémico de la oncocercosis humana) y el Río Santiago (uno de los focos hypoendémicos ) en la provincia de Esmeraldas, Ecuador, el papel de las 3 especies de simúlidos antropofilicos, como el vector de Onchocerca volvulus, fue examinado mediante estudios infecciones expe-rimentales y naturales .
En el foco hiperendémico, Simulium exiguum produjo una alta tasa de infección experimental (23,7% y 41,2% de las moscas alimentadas de 2 personas infectadas con una densidad microfilarial (MfD) de 5 y 50, respectivamente, albergando larvas del tercer estadio), y demostró ser la especie más dominante con una tasa de infección natural de 8,2% para cualquiera de las etapas de las larvas. Por otro lado, los S.quadri-vittatum . alimentados de las mismas personas, mostraron una tasa de infección experimental bajo (3,5% y 0%), y no se encontró ninguna infección natural.
El Simulium pseudoantillarum ha demostrado ser susceptible a la infección experimental con O. volvulus, pero era la especie menos abundante y no tenían infecciones naturales.
En el Río Santiago, el 27,3% de S. exiguum alimentados de una persona infectada con un MfD de 128 apoyó el desarrollo de las larvas de O. volvulus, y su tasa de infección natural fue de 5,6%, aunque esta especie era mucho menor en abundancia mordaz de quadrivittatum S. La tasa de infección experimental del S.quadrivittatum que se alimentaba de las personas infectadas con un MfD de 5, 44 y 128, respectiva-mente, fue muy baja (0% -1,1%) y no se encontró infección natural.
El Simulium seudo antillarum ha demostrado ser naturalmente infectados con larvas de primera etapa indistinguible del O. volvulus. Sin embargo, esto era una especie muy rara. En general, se sugiere que S. exiguum es el principal o el único vector importante de O. volvulus en ambos focos ,hiper e hipoendémica del Ecuador.
Palabras claves: Onchocerca volvulus, la onchocercosis, Simulium, transmisión, vector, Ecuador
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Introducción
El primer foco de oncocercosis humana en Ecuador se reportó en la región superior del Río Cayapas, en la provincia de Esmeraldas (Arzube, 1982;. Gu-derian et al, 1982). Poco después, se descubrieron otros 10 focos dispersos en diferentes sistemas fluviales de la misma provincia (Guderian et al., 1983a). De acuerdo a Guderian et al. (1983a, b), las localidades en el centro y las regiones superio-res del Río Cayapas (ca. 100-270 Km. aguas arri-ba) son hiperendémicas (prevalencia del 51-85%, la intensidad de 26,7 mf / mg de la piel), y el resto de los focos son hypoendémicos (prevalencia del 1-33%, la intensidad de 10,9 mf / mg). Amplias investigaciones sobre los cuadros clínicos y epide-miológicos de la enfermedad se han llevado a cabo en estos focos (Guderian et al, 1983a, b, 1984;. Molea et al, 1984).
En relación con la transmisión de la enfermedad, Shelley y Arzube (1985) demostraron al Simulium exiguum y al S. quadrivittatum como los vectores principales y secundarios de Onchocerca volvulus, respectivamente, en el foco hiperendémico a lo largo del Río Cayapas. Sin embargo, una evalua-
Voluntario A, 20 años, sexo masculino, negro, MfD5 (número de microfilarias en una fácil apli-cación sobre piel de la pantorrilla, del tipo Holth, puncion corneo escleral).
Voluntarios B, 50 años, sexo masculino, negro MfD 50Voluntarios C, 32 años, sexo masculino, negro MfD 5Voluntarios D, 40 años sexo femenino, negra MfD 44Voluntarios E, 22 años sexo masculino, negro MfD 128
Los voluntarios A y B eran habitantes de Zapallo Grande, y C, D y E de Angostura.
Moscas para estudios de infección experimen-tal se obtuvieron de los 2 voluntarios a lo lar-go del Río Cayapas, y de 3 a lo largo del Rio Santiago. Una proporción de los flebótomos alimentados murieron inmediatamente y con-servada en etanol al 80% para evaluar la inges-ta de microfilarias. Todos los otros flebótomos alimentados capturados se mantuvieron en un tubo de polipropileno, bajo una temperatura que variaba entre 25 y 30 ° C. Los métodos de mantenimiento de la mosca siguieron a aque-llos de Takaoka y col. (1982), con una ligera modificación de la dieta de una solución de sa-carosa al 35%, proporcionada cada 24 hs.
ción detallada de la capacidad vectorial de estas 2
especies de simúlidos se vió obstaculizada por la alta mortalidad temprana de las moscas en sus estudios de infección experimental. Por otra parte, ningún trabajo se ha hecho en cuanto a la incrimina-ción vectorial de otros focos hypoendémicos.
Hemos llevado a cabo estudios de infección natu-ral y experimental en simúlidos antropofílicos para aclarar su papel en la transmisión de la oncocerco-sis, tanto en los focos hiper-e hypoendémicos.
Materiales y Métodos
Estudios de infección experimental y natural se rea-lizaron en julio y agosto de 1986, a las 3 localidades (Zapallo Grande, San Miguel, Agua Blanca, 100 a 140 km río arriba) en las zonas media y alta del río Cayapas, donde la enfermedad era hiperendémica y en 4 localidades (Chanuscal, Palma Real, Angostu-ra, San Juan), situados 70 a 150 km río arriba en el Río Santiago, uno de los focos hypoendémicos.
Información general sobre estas localidades, sus tasas de infección e intensidades han sido propor-
Durante el período de post- infección (PID) 0-10, diariamente se chequearon los datos de super-vivencia en las moscas, y las muertas fueron removidas y conservadas en etanol al 80%. El PID 10, todas las moscas vivas murieron y fue-ron preservadas en etanol al 80%. La disección de moscas conservadas para la toma microfila-rial se realizó utilizando la técnica de Nakamura (1964). Todas las moscas conservadas se divi-dieron en cabeza, el tórax y abdomen y se disec-cionaron en una gota de solución de Giemsa en un portaobjetos de vidrio bajo un microscopio binocular. Se contó el número de larvas en cada parte del cuerpo, y sus etapas de desarrollo se determinó por el tamaño y las características morfológicas, tal como definió Duke (1968).
La eficiencia de los vectores de cada especie de mosca negra se evaluó en términos de la propor-ción de moscas positivas para larvas de tercera etapa (L3) entre las moscas alimentadas de una persona infectada, que se expresaron como el producto de la tasa de supervivencia de las mos-cas hasta PID 6 y la tasa de sobrevivir moscas
cionadas por Guderian et al. (1983a).con L3 en PID 6-10.
A las simúlidos hembras silvestres se les permitió
comer hasta la saciedad en las pantorrilla de las si-guientes 5 personas infectadas naturalmente con
Colecciones adicionales de moscas hembras salvajes sin alimentarse en hombres se hicieron
O. volvulus,entre las 8:00 y las 14:00 en las 7 localidades
mencionadas anteriormente. Las moscas hem-
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bras que aterrizaban en la superficie del cuerpo se recogieron por tubo de aspiración y fueron preservadas en etanol al 80%. La tasa de infec-ción natural de cada especie de mosca negra con O. volvulus se obtuvo mediante la disección de estas moscas conservadas de manera simi-lar, como se mencionó anteriormente.
Especies de Simuliidos capturadas fueron iden-tificados por las claves de Ramírez-Pérez (1983) y Coscaron (1984).
Documentación Histórica
todas las 3 localidades a lo largo del Río Ca-yapas y en Palma Real a lo largo del Río Santia-go. La infección natural se encontró también en S. pseudoantillarum en Angostura a lo largo del Río Santiago(Tabla 2). Las larvas encontra-das estaban todas en la primera etapa (Li). El número de larvas por mosca era de 1 en 6 S. exiguum, 2 en 1 S. exiguum y 1 S. seudoanti-llarum, y 3 en 1 S exiguum. Ninguno de los 70 y 204 S. quadrivittatum capturados en los ríos Cayapas y Santiago, respectivamente, se encon-traron infectados.
ResultadosIngesta Microfilarial
Especies de simúlidos antropofílicos y su relativaLa proporción de las moscas de la ingesta de
abundancia.microfilarias de O. volvulus y el número medio
de microfilarias ingeridas por mosca se mues-
Tres especies simuliidos (S. exiguum, S. quadrivi-ttatum y S. pseudoantillarum) fueron capturados tanto en los focos hiper e hypoendemicos durante el período de la encuesta. La mayoría de las mos-cas que pican al hombre, se compone de S. exi-guum o S. quadrivittatum, dependiendo de las lo-calidades(Tabla 1). En San Miguel y Agua Blanca, áreas en la región superior del Río Cayapas, la es-pecie predominante fue S. exiguum, mientras que en Zapallo Grande, un área en la parte central del río Cayapas, y en todas las 4 localidades en el Río Santiago, S. quadrivittatum fue más predominante.
Tasa de infección natural
La infección natural con larvas indistinguibles de O. volvulus se encontró en S. exiguum en
tran en laTabla 3. Tanto S. exiguum y S. qua-drivittatum, una mayor proporción de moscas se encontró que habian ingerido microfiliarias y cada uno tenía una mayor densidad de microfi-larias cuando se alimentaban de personas con MfD superior. No se observó una ingesta micro-filarial en las moscas cuando alimentadas de voluntarios C. La mayoría de microfilarias inge-ridas por S. quadrivittatum resultaron heridos, mientras que los ingeridos por S. exiguum es-taban intactos. Desafortunadamente, no pudo efectuar una comparación entre las 2 especies por el número insuficiente de una de estas es-pecies en el mismo sistema fluvial. El peque-ño número de moscas capturadas no permitió una evaluación de la ingesta microfilarial por S. pseudoantillarum.
Tabla 1:Especies de simulidos antropopofilico y su relativa abundancia en diferentes localidades a lo largo de dos rios en la Provincia de Esmeraldas, Ecuador
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Tabla 2:Infecciones naturales de tres especies simulidos con larvas indistinguibles de la Onchocera volvulus en
la Provincia de Esmeraldas.
Tabla 3: Número y porcentaje del Simulium exiguum and S. quadrivittatum ingeriendo Onchocerca volvulus microfi-
laria de la pantorrilla de voluntarios infectados.
Desarrollo de microfilarias O Volvulus a la tercera fase en moscas infectadas experimentalmente.
En ambos focos, hiper e hipoendémico, los datos para cada especie de simúlidos de cada voluntaria-do en una localidad, estuvo limitada debido al pe-queño número de moscas capturadas y agrupadas en cada localidad.
El L3 fue visto por primera vez en S. exiguum de PID 6, mientras que el desarrollo a L3 fue casi sín-
El número de L3 por mosca positiva, fue de 1-7 con un promedio de 3 en el grupo de moscas alimenta-das del voluntario A, mientras que fue de 1-12 con un promedio de 4 en el grupo alimentado del volun-tario B. Tres moscas positivas alimentadas de los voluntarios E, albergadas 1-5 L3 con un promedio de 3 L3. La proporción de las moscas que albergan L3 en la cabeza fue de 29% (2/7) (voluntario A), 62% (16/26) (B) y 0% (0/3) (E), mientras que la proporción de L3 alcanzando la región cefálica fue del 24% (5/21) (A), 41% (45/109) (B) y 0% (0/10)
cronizado, como se muestra en laTabla 4. La tasa(E).
de infección de S. exiguum con L3, en PID 6-10,
fue media o alta cuando se alimentaban de volunta-rios A, B y E. Sin embargo, los 7S exiguum, que se alimentaban del voluntario C, fueron negativos para
La L3 recuperada de esta especie, que se alimenta-ba de voluntarios A y B, promedió 489,7 um (356.0 -583.0) de largo por 19,4 um (17,3 a 23,0) de an-
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cualquier etapa de las larvas(Tabla 6).
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cho (n = 34).
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Tabla 4:Desarrollo del Onchocerca volvulus larvae en ingesta de Simulium exiguum en voluntaries infectados y mantenidos a
la temperaturaat variable entre 25°C and 30°C
Por el contrario, el desarrollo de las microfilarias O volvulus a la L3 en S. quadrivittatum no se fue en-contrado excepto en 2 moscas que se alimentaban de voluntarios A y D, respectivamente, y murieron en PID 8 (Tabla 5). Cada una de estas 2 moscas albergaba 1 L3 en la región de cabeza y tórax. La longitud corporal y anchura de 1 L3 encontrada en la mosca alimentada de los voluntarios D, fue de
microfilarias con una media de 23(Tabla 4). Por otra parte, ninguno de los 276 S.quadrivittatum y 2 S. pseudoantillarum murieron dentro de las 24 horas de la ingestión de sangre.
La tasa de supervivencia de las tres especies de mosca negra hasta 6 PID cuando la L3 fue primeramente encontrada media o alta
620 um y 19,7 um. Ninguna otra etapa de larvas(Tabla 6).
fueron recuperadas en ninguna de las otras mos-
cas disecadas en PID 1 - 10(Tabla 5).Eficiencia de los vectores
El 2 S. pseudoantillarum, que alimentaba del vo-La Tabla 6 muestra la eficiencia de los vectores de
luntario B, murió el PID 8 y 10. Únicamente 1 con-éstas 3 especies de mosca negra en relación con el
tenía una L3 en el abdomen, que medía 428,3 umMfD. Hubo una diferencia marcada en la eficiencia
de largo por 18,6 um de ancho.del vector entre las especies de simúlidos. En el
Río Cayapas, la eficiencia del vector de S. exiguum
La tasa de supervivencia de las moscasera 23,7% y 41,2% cuando se alimentaba de vo-
luntarios A y B, respectivamente. Por otro lado, el
Ninguno de los S. exiguum 33,7 y 11,5 que se ali-valor correspondiente del S. quadrivittatum fue del
mentaba de voluntarios A, C y E, respectivamen-3,5% y 0%, respectivamente.
te, murieron dentro de las 24 horas después de
la ingestión de comida con sangre infectada. SinEn el Río Santiago, la eficiencia de los vectores de
embargo, 17 (24,3%) de los 70 S. exiguum ali-S. exiguum fue del 27,3% cuando se alimentaban
mentados del voluntario B murió dentro de las 24de voluntarios E y 0% cuando se alimentaban del
horas. Trece de ellos murieron poco después devoluntario C, por el contrario la eficiencia del S.
la ingestión de sangre, y la disección mostró quequadrivittatum fue muy baja independientemente
11 de estas 13 moscas muertas albergaba 1-56de los voluntarios.
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Tabla 5:Desarrollo de las larvas Onchocerca volvulus en Simulium quadrivittatum alimentadas de voluntarias infectados (A-E) y conservados a una temperatura variable entre 25°C and 30°C.
Tabla 6:Comparación de la eficiencia del vector de 3 simulidos anthropophilicos, en termino de la proporcion de moscas en el cual la tercera etapa de larva (L3) de Onchocerca volvulus fueron desarrolladas en las moscas expe-rimentalmente alimentadas de personas infectadas.
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Discusión
El presente estudio muestra que el S.exiguum es un vector experimental muy eficiente en el foco hiperendémico, como mostraron Shelley y Arzube (1985). Se observó que el 57,1% de las moscas alimentadas del voluntario B con un equipo multi-
Documentación Histórica
principal y único vector importante del O volvu-lus, el S. quadrivittatum y el S.pseudo antillarum son menores. Sin embargo, la importancia del S. quadrivittatum como el vector en la naturaleza aún no se ha estudiado, ya que 4 (2,2%) de 178 hembras capturadas en mayo y junio en San Miguel contenían larvas de O. volvulus . (Shelley y Arzube,
funcional de 50 podría sobrevivir hasta 6 PID, aun-1985).
que 24,3% murieron dentro de 24 horas después
de la infección, probablemente debido al efecto letal de aumento del número de microfilarias in-
En el Río Santiago, un foco hypoendémico, los resultados obtenidos para el S. exiguum en las
geridas.infecciones experimentales fueron un poco dife-
rentes de los obtenidos en el río Cayapas, aunque
Por otro lado, el S. quadrivittatum ha demostrado ser un vector experimental muy pobre hasta el mo-mento,considerando los 2 voluntarios con un equi-po multifuncional de 5 y 50, respectivamente. Sólo 1 (3,5%) de las 28 moscas que se alimentaban de los voluntarios A contenía 1 L3, y ninguna de las moscas alimentadas de voluntarios B tenía L3. Por otra parte, hay que destacar que todas las moscas que murieron antes de PID 6 fueron negativas para cualquiera de las etapas de larvas. Lo más pro-bable es que muy pocas microfilarias se traslada-
esta especie mostró apoyar el desarrollo de las lar-vas de O.volvulus a L3. No obstante, es incierto si esta diferencia indica la baja susceptibilidad del S. exiguum en el Río Santiago, en comparación con la del Río Cayapas. Futuros estudios experimenta-les utilizando la misma fuente de infección podrían responder a esta pregunta.
El Simulium quadrivittatum ha demostrado ser un vector experimental muy pobre, como se observa en el Rio Cayapas.
ron desde el estómago hasta la región del tórax en
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el S. quadrivittatum. Esto es apoyado por nuestra observación de que la mayoría de las microfilarias ingeridas por esta especie de mosca negra resulta-ron afectadas, probablemente debido a la estruc-tura bucofaríngea, la misma que está presente en esta especie, pero está ausente en el S. exiguum
Del mismo modo, Shelley y Arzube (1985) obtu-vieron una tasa de infección muy baja (1,4% con L3) del S. quadrivittatum que se alimentaba de 2 personas infectadas, uno de los cuales tenían 70 mf / mg un recorte de piel de la región de la pan-torrilla. Se desconoce si la eficiencia del vector de esta especie también es bajo o se eleva cuando se alimenta de las personas con MfD mucho mayor. Sin embargo, estos casos ocurren con poca fre-cuencia debido a que hay muy pocas personas que tienen una MfD elevada (es decir, más de 100 por mg de recorte de piel ), de acuerdo con Guderian
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Los datos para las infecciones naturales, junto con los resultados obtenidos en los estudios de infec-ción experimental, sugieren que el S. exiguum jue-ga un papel importante en la transmisión de la enfermedad en el Río Santiago, aunque esta no es una especie predominante.
Guderian et al. (1983a, b) pensó que la frecuencia diferente del contacto hombre-vector podría expli-car la clara diferencia en la prevalencia y la intensi-dad de la infección oncocercosis entre los focos hi-per-e hipoendémica en la provincia de Esmeraldas. Nuestros datos parecen apoyar su hipótesis, si el S. exiguum es considerado como la única especie vector. La investigación adicional durante todo el año podría aclarar este punto, así como el estado del vector de las 3 especies antropofílicas.
Agradecimientos
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et al. (1983b).
Deseamos expresar nuestro agradecimiento al Dr.
Es de destacar que el S. pseudoantillarum apoyaGonzalo Sierra Briones, Vicerrector y Presidente el desarrollo experimental de larvas de O. volvulusde la Comisión de Investigación Académica de la a L3, aunque el número de moscas examinados fueUniversidad de Guayaquil, y al Dr. Victor Reyes, Di-muy pequeño.rector del Servicio Nacional de Erradicación de laMalaria, Guayaquil, por su apoyo a este estudio.
La abundancia relativa y los datos de infección na-Nuestras gracias también al Dra. Mariela Anselmi, tural en el foco hiperendémico durante el períodoel Sr. P. Beech, y el Sr. A. Freire, por su colaboraciónen el estudio de campo. del estudio sugieren que el S. exiguum ,es el
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Enviado: viernes 21 de Junio de 2013
Estimado Prof. Dr. Ramón Lazo Salazar:
Muchas gracias por su solicitud en re-lación con un artículo escrito por el Dr.Takaoka, que ahora se encuentra en Kua-la, Malasia, como profesor. Su direcciónes takaoka@oita-u.ac.jp voy a transmitirsu carta a él pronto. Él escribirá pronto,espero. Tuyo. I. Tada
Enviado: viernes 21 de Junio de 2013
Estimado Prof. Dr. Ramón Lazo Salazar:
Estoy muy contento decirle que el Dr.Takaoka acepto su propuesta con muchogusto, yo le sugerí escribir a usted directa-mente. Su. I. Tada
Prof. Isao Tada transferida a mí su peticiónsobre la traducción al español de nuestro ar-tículo escrito en inglés. Como el primer autorde este artículo, me complace aprobar su so-licitud.
Por favor transferir mis mejores deseos al Prof.Lazo. Nunca he olvidado hospitalidad y cálidapersonalidad cuando visitamos Ecuador paraun proyecto conjunto de oncocercosis humanaen Esmeraldas en 1986.
Con mis mejores deseos,
HiroHiroyuki TakaokaProfesorUniversidad de MalayaMalaysia(Profesor Emérito de la Universidad de Oita enJapón)
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Referencias
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Dr. Ramón Lazo Salazar, MScProfesor Honorario de la Universidad de GuayaquilProfesor de la Facultad de Ciencias Médicas de la Universidad de GuayaquilMiembro del Consejo Editorial de la Revista Universidad de GuayaquilDirector del Centro de Investigación de Enfermedades Parasitarias y por Hongos(CIDRALAS) Casilla 2499-U.
E-mail: rlazo@cidralas.med.ec. Pág. Web. www.cidralas.med.ec
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