RESUMEN

En los agroecosistemas, el suelo es esencial para todos los cultivos, siendo el principal soporte de las raíces y la fuent-e de nutrientes para las plantas. El suelo es además el hábitat de microorganismos que pueden llegar a tener efectos tanto benéficos como perjudiciales para las plantas. Los suelos supresivos (SS) son quizás el mejor ejemplo para describir la compleja interacción entre las plantas y su microbioma. En un SS la incidencia y severidad de las infecciones permanecen bajas aun en las condiciones adecuadas para su desarrollo. Existen dos tipos de supresión en los SS: general, donde toda la comunidad microbiana actúa en conjunto, y específica, donde ciertos taxones microbianos o grupos antagonistas dirigen la supresión. El efecto antagónico de los SS se debe a los diversos mecanismos como: la competencia por nutrientes, producción de compuestos antimicrobianos, compuestos orgánicos volátiles (VOCs) e inducción de resistencia sistémica. En las últimas décadas, gracias a las tecnologías ómicas, la naturaleza microbiana de la supresión ha sido ampliamente demostrada. Sin embargo, potenciar la formación de suelos supresivos sigue representando un reto en términos del manejo sustentable de dicho recurso natural. Por ello, en la presente revisión se busca brindar un panorama actual sobre el papel de las comunidades microbianas en la formación de suelos supresivos.

Palabras clave: microbioma, fitopatógenos, biocontrol.

ABSTRACT

Soil is an essential resource in agroecosystems because it supports plant roots and provides nutrients for their growth. Soil is also the habitat of microorganisms that can have both beneficial and harmful effects on plants. Suppressive soils (SS) are perhaps the best example to describe the complex interaction between plants and their microbiome. In SS, the occurrence and severity of an infections remain low even under suitable conditions for their development. There are two types of suppression in SS: general suppression, which involves the collective action of the entire microbial community, and specific suppression, where certain microbial taxa or antagonistic groups are responsible for the suppression. The antagonistic effect of SS is due to several mechanisms such as: competition for nutrients, production of antimicrobial compounds, volatile organic compounds (VOCs), and induction of systemic resistance. In recent decades, thanks to omics technologies, the microbial nature of suppression has been widely demonstrated. However, enhancing the formation of suppressive soils remains a challenge in terms of sustainable management. This review aims to provide an updated overview of the role of microbial communities in the formation of suppressive soils.

Keywords: microbiome, phytopathogen, biocontrol.

INTRODUCCIÓN

El suelo es considerado un recurso natural dinámico, cuya condición es determinante para sustentar la vida en la tierra (Voroney y Heck, 2015). Dicho recurso está estrechamente relacionado con la salud humana, la calidad del agua, el balance en los ecosistemas y la seguridad alimentaria (Fierer et al., 2021). Para ello, el suelo debe mantener de forma óptima al menos cuatro de sus funciones principales: i) transformación del carbono; ii) ciclaje de nutrientes; iii) estructura y soporte para las plantas y iv) regulación de plagas y enfermedades (Kibblewhite et al., 2008).

De los diferentes tipos de microorganismos (bacterias, hongos, oomicetos y nemátodos) que habitan en el suelo, los denominados microorganismos patógenos del suelo (MPS) son de especial interés, ya que son capaces de infectar plantas y causar enfermedades de importancia económica en cultivos agrícolas. Los MPS requieren un hospedero susceptible para desarrollar su fase parasítica; sin embargo, pueden persistir (durante algunos días e inclusive años) en forma saprofítica sobre residuos o en estructuras de dormancia (p.ej. oosporas, clamidosporas y esclerocios) características de cada género (De Coninck et al., 2015; Lucas, 2006).

Dentro de los MPS los hongos y oomicetos son los más difíciles de controlar, limitando significativamente la productividad agrícola (Jayaraman et al., 2021). Entre los principales agentes causales de enfermedades se encuentran distintas especies de los géneros Fusarium spp., Verticilium spp., Phytophthora spp., Pythium spp. y especies como Rhizoctonia solani y Gaeumannomyces graminis, las cuales provocan las mayores pérdidas de rendimiento y calidad en la producción de alimentos. Los cultivos más afectados por las infecciones fúngicas son las leguminosas y los cereales (Mahmoud, 2022). Se estima que las pérdidas por enfermedades causadas por hongos alcanzan hasta 78%, siendo F. graminearum, Magnaporthe oryzae, y Bipolaris sorokiniana las especies de mayor importancia en los cultivos antes mencionados (Du et al., 2022).

De forma generalizada, el manejo de los hongos fitopatógenos consiste en la aplicación de agentes químicos como los son el bromuro de metilo, 1,3-dicloropropeno, cloropicrina, metalaxil y mefenoxam (De Corato, 2019). Sin embargo, el uso prolongado y excesivo de dichos compuestos ocasiona efectos adversos en el suelo, entre los que destacan: i) acidificación y salinización, ii) contaminación, iii) disminución del contenido de materia orgánica y iv) pérdida de la diversidad genética (Kopittke et al., 2019). Por ello, en el contexto de un manejo agrícola sustentable, cada vez se aplican con más frecuencia estrategias encaminadas a disminuir el impacto negativo de dichos compuestos.

Desde el siglo pasado se ha postulado que muchas especies de plantas han desarrollado estrategias de defensa contra microorganismos patógenos. Éstas involucran la estimulación y el soporte selectivo de poblaciones de microorganismos antagonistas (Weller et al., 2002).
El mejor ejemplo de protección de las plantas mediada por microorganismos, contra el ataque de MPS, son los denominados suelos supresivos. La presente revisión tiene como objetivo describir los mecanismos de acción y los grupos microbianos involucrados en la supresión de enfermedades, presentar el avance de las investigaciones actuales y las técnicas utilizadas para estudiar dicho fenómeno.

Suelos supresivos

Un suelo supresivo (SS) se define como “aquel suelo donde el desarrollo de una enfermedad se presenta en un nivel mínimo, aun en presencia de un patógeno virulento y un hospedero susceptible” (Cook, 2014; Jayaraman et al., 2021). En contraste, a los suelos donde las enfermedades se desarrollan fácilmente, se les denomina conductivos. Los SS fueron descritos por primera vez por Atkinson en 1892. Desde entonces, en todo el mundo, se ha reportado la existencia de suelos supresivos para una amplia variedad de microorganismos fitopatógenos, que incluyen: nemátodos como Heterodera spp., distintas especies de hongos como G. graminis var tritici, F. oxysporum, F. solani, F. pseudograminearum, Verticillium dahliae, Pyrenochaeta lycopersici, Sclerotinia sclerotiorum, Alternaria triticina, Plasmodiophora brassicae, Pythium spp. y R. solani, así como bacterias de distintas especies entre las que destacan Streptomyces scabies, Ralstonia solanacearum y Agrobacterium radiobacter var tumefaciens (Liu et al., 2021; Gómez Expósito et al., 2017; Mazzola, 2002). Dada la gran diversidad de fitopatógenos controlados por los SS se puede inferir que este fenómeno es común en la naturaleza, inclusive en los sistemas intervenidos por el hombre como los son los agroecosistemas.

Tipos de supresión

De forma natural, todos los suelos poseen cierta capacidad para inducir supresión de fitopatógenos, se ha demostrado que dicha capacidad está asociada a la presencia y actividad de los microorganismos del suelo. En los SS se pueden presentar dos tipos de supresión: i) supresión general, atribuida a la actuación de la comunidad microbiana en conjunto, comúnmente asociada a la competencia por recursos y espacio, y ii) supresión específica, la cual se lleva a cabo por la actividad de taxones microbianos determinados o un grupo selecto de microrganismos antagonistas a un patógeno especifico (Gómez Expósito et al., 2017; Weller et al., 2002).

La supresión específica ha sido objeto de mayor interés dado que aunado a su alta efectividad, posee un enorme potencial de aplicación. Lo anterior debido a que, en contraste con la supresión general, la supresión específica puede ser transferida a un suelo conductivo. Al respecto, Mendes et al., (2011), observaron la reducción significativa de la infección de plantas de betabel con R. solani al transferir una pequeña porción de un SS (10 %), dentro de un suelo conductivo. Existen además en todo el mundo numerosos ejemplos en los cuales una sola especie microbiana antagonista puede iniciar procesos supresivos. En Australia, se ha observado durante 40 años que existe una correlación entre la disminución de la incidencia de la agalla de la corona (Agrobacterium tumefaciens) y el aumento de la población de la especie A. radiobacter (no patógena) en almendros (Schlatter, et al., 2017). Aunado a lo anterior, se ha demostrado que la supresión específica de algunos hongos fitopatógenos es inducida por un brote infeccioso que regularmente sucede después del cultivo continuo de un hospedero susceptible (Raaijmakers y Mazzola, 2016). El ejemplo mejor caracterizado de este fenómeno es el de la reducción espontanea del “Take all”, enfermedad del trigo causada por G. graminis var tritici. Durante las etapas iniciales de monocultivo de trigo, la incidencia de la infección se incrementa; sin embargo, se ha observado que la severidad disminuye de forma espontánea y la supresión permanece hasta que se interrumpe el monocultivo (Mazzola, 2007). Dicho fenómeno, conocido como TDA (por sus siglas en inglés) está relacionado con la producción de 2,4-diacilfluoroglucinol por Pseudomonas spp. (Döring et al., 2020; Kwak y Weller, 2013; Schlatter, Daniel et al., 2017).

Las bases microbianas de la supresión

Se ha descrito ampliamente que la supresión es un fenómeno multifactorial y complejo, lo anterior debido a que existen características fisicoquímicas del suelo que desempeñan un papel importante en la composición y la actividad de las comunidades microbianas. Utilizando el patosistema Pythium ultimum – Lepidium sativum, Bongiorno et al., (2019) evaluaron durante un promedio de 19 años la actividad supresiva del suelo en diez parcelas con prácticas agronómicas y características contrastantes. En dicho estudio los autores concluyeron que ni la materia orgánica (MO) total, ni la relación C/N, son determinantes en la supresión de P. ultimum. Mientras que la calidad de la MO y varias fracciones biodisponibles del carbono, presentaron una relación directa con la actividad supresiva del suelo. Lo cual se debe a que el carbono biodisponible es considerado la primera fuente de energía para los microorganismos, favoreciendo así el soporte selectivo de la comunidad microbiana que compite contra los MPS. Aunado a lo anterior, recientemente se ha descrito como la relación del carbono biodisponible y el incremento de la biomasa microbiana en la superficie del suelo favorecen la supresión de Fusarium culmorum (Palojärvi et al., 2020).

La actividad y composición del microbioma rizosférico son influenciadas también por la planta a través de la producción de exudados radiculares, los cuales promueven la incorporación, activación y desarrollo de microorganismos benéficos para protegerse del ataque de MPS. Al respecto, en un análisis metagenómico de la rizósfera del betabel cultivado en un SS a R. solani, se demostró que la invasión de la rizósfera por el patógeno aumenta significativamente la población de bacterias de familias específicas como Oxalobacteraceae, Burkholderiaceae, Sphingobacteriaceae y Sphingomonadaceae (Chapelle et al., 2016). De igual manera, Siegel-Hertz et al., (2018) compararon la diversidad microbiana entre un SS y un suelo conductivo a la marchitez (F. oxysporum f. sp. lini) de la linaza. La comparación entre ambos suelos, basada en la composición global de unidades taxonómicas operacionales (OTU, por sus siglas en inglés), mostró una mayor diversidad en el SS a F. oxysporum. Respecto a la asignación taxonómica, se encontraron géneros fúngicos (Acremonium, Chaetomium, Clonostachys, Fusarium y Penicillium) y bacterianos (Adhaeribacter, Amycolatopsis, Arthrobacter, Paenibacillus, Rhizobacter, Rubrobacter, y Stenotrophomonas) descritos previamente como antagonistas a una gran diversidad de patógenos. Aun cuando no se determinó la actividad específica de alguno de estos géneros, los autores refieren que existe una correlación entre el aumento de estas poblaciones y la supresión de la infección. La supresión de la incidencia y severidad de una infección puede ocurrir ya sea de forma directa a través de la competencia y/o antibiosis, o indirectamente mediante la inducción de mecanismos de defensa de la planta (Carrión et al., 2018; Garbeva et al., 2004; Steinberg et al., 2019).

Competencia

Debido a la baja disponibilidad de hierro, en la mayoría de los suelos la competencia por este elemento a través de la producción de sideróforos puede modular la supresión de patógenos. En ese sentido, Gu et al., (2020) determinaron que la inoculación de tomate con un consorcio microbiano formado por 5 cepas productoras de sideróforos (Ralstonia. mannitolilytica QL-A2, R. mannitolilytica QL-A3, R. pickettii QL-A6, R. taiwanensis QL-117, y R. pickettii QL-140) reducen hasta en un 60% la incidencia de la enfermedad ocasionada por R. solanacearum, asociando dicho fenómeno a la competencia directa por hierro en un ambiente limitante. Los autores sugieren que la estrecha cercanía filogenética aunada a la competencia por nichos ecológicos comunes resulta en la producción de sideróforos especie-específicos.

Producción de compuestos antimicrobianos

En este contexto se hace referencia al mecanismo por el cual los microrganismos liberan al medio metabolitos que son capaces de controlar a los MPS y las enfermedades que causan en las plantas. Durante el último cuarto de siglo se ha demostrado de forma contundente que además de los sideróforos (ver sección 4.1), otros metabolitos (p. ej. antibióticos, compuestos orgánicos volátiles y enzimas líticas) desempeñan un papel fundamental en la supresión de MPS de varias plantas. Las herramientas ómicas en conjunto con las técnicas de microbiología clásica y la biología molecular, han permitido comenzar a elucidar la complejidad de las interacciones planta-microorganismo (Carrión et al., 2018).

Antibióticos

Varios estudios han demostrado que los antibióticos producidos por bacterias poseen un amplio espectro de actividad antagónica (Raaijmakers et al., 2002). Se ha demostrado que la inoculación de suelo con la cepa Pseudomonas sp. LBUM223, productora de ácido fenazina-1-carboxílico (PCA), reduce significativamente los síntomas de la roña de la papa, causada por Streptomyces scabies. El papel del PCA en la supresión de la infección está relacionado con el efecto que tiene el antibiótico sobre la producción de taxtomina B, uno de los factores de virulencia de S. scabies (Arseneault et al., 2013; Arseneault y Filion, 2017). De forma similar, Pseudomonas chlororaphis subsp. Aurantiaca Pcho10 controla el tizón del trigo causado por F. graminearum (Hu et al., 2014). Otro metabolito bacteriano, la pirrolnitrina producida por Pseudomonas fluorescens, ha mostrado ser efectiva contra hongos de importancia económica como R. solani, Botrytis cinerea, V. dahliae, y S. sclerotiorum (Raaijmakers et al., 2002).

Compuestos orgánicos volátiles

Los compuestos orgánicos volátiles (VOCs), emitidos por los microorganismos del suelo, llevan a cabo una importante función en los ecosistemas terrestres. En ensayos in vitro, se ha demostrado ampliamente que los VOCs inhiben el crecimiento de fitopatógenos como: Phytophthora infestans, R. solani, S. sclerotiorum, F. oxysporum, Verticillium longisporum, V. dahliae, Pythium ultimum, Colletotrichum acutatum, B. cinerea, y Penicillium expansum (Rana et al., 2024). Un estudio realizado por (Mitchell et al., 2010) demostró que la mezcla de compuestos producidos por el hongo endófito de la piña, Muscodor crispans, posee actividad antibiótica contra un amplio rango de fitopatógenos como: los hongos P. ultimum, Phytophthora cinnamomi, S. sclerotiorum y Mycosphaerella fijiensis, y bacterias que afectan severamente los cítricos como Xanthomonas axonopodis pv. citri. Sin embargo, debido a la complejidad de los suelos, existen pocos reportes sobre la supresión in vivo de una infección asociada directamente a la producción de VOCs. Por ejemplo, durante la última década, científicos del Instituto holandés de Ecología (NIOO-KNAW), han realizado una minuciosa caracterización de un SS a la marchitez del betabel ocasionada por R. solani. Dicho grupo de trabajo ha podido determinar que, a diferencia de los suelos conductivos, en los suelos supresivos al patógeno, las β-proteobacterias, en especial las del grupo bacteriano Burkholderia sensu lato, representan la población mayoritaria del suelo (Carrión et al., 2018; Chapelle et al., 2016; Mendes et al., 2011). De forma específica, bioensayos realizados en microcosmos de suelo, mostraron que la inoculación directa de Paraburkholderia graminis PHS1, reduce significativamente la severidad de la infección. Además, se encontró que la actividad antagónica de P. graminis PHS1 está relacionada con la producción de compuestos volátiles azufrados. La mutagénesis dirigida de los genes que codifican para la producción de este tipo de compuestos (dimetilsulfóxido reductasa y cisteína desulfurasa) provocó la perdida de la actividad inhibitoria in vitro e in situ (Carrión et al., 2018).

Inducción de resistencia sistémica

Una forma indirecta para suprimir la incidencia de una enfermedad es a través del incremento del nivel de resistencia sistémica (ISR) basal de las plantas. De forma natural, las plantas poseen sistemas de defensa que se expresan activamente en respuesta al estrés biótico. Generalmente dicha respuesta consiste en una cascada de señalización dependiente del ácido salicílico que puede provocar i) cambios en la composición de la pared celular (p. ej. deposiciones de callosa), ii) producción de novo de proteínas-relacionadas con la patogénesis como glucanasas y iii) producción de fitoalexinas (Heil y Bostock, 2002). Sin embargo, existe una extensa cantidad de compuesto involucrados en este mecanismo de defensa que siguen en proceso de investigación. Se han publicado innumerables trabajos describiendo el papel que juega el microbioma del suelo en la inducción de resistencia para la supresión de infecciones (Choudhary et al., 2007; Choudhary y Johri, 2009). Existe una importante y creciente lista de agentes bióticos involucrados en la ISR, como bacterias (Bacillus spp., Pseudomonas spp., Serratia spp.); hongos (Trichoderma spp., Piriformospora indica, Penicillium simplicissimum, Phoma sp. y especies no patógenas del género Fusarium) así como hongos micorrícicos arbusculares (Bakker et al., 2013). Estudios recientes, como el realizado por Chialva et al., (2018), han demostrado que el microbioma de suelo modula los mecanismos involucrados en la respuesta a estrés oxidativo, biosíntesis de compuestos fenólicos, la deposición de lignina y la inmunidad innata de plantas de tomate expuestas a F. oxysporum f. sp. lycopersici. Así mismo, Wen et al., (2023) determinaron que la disminución gradual de los síntomas de la marchitez del pepino, causada por Fusarium, sucedía a la par de una acumulación significativa de especies reactivas de oxígeno en las raíces y el aumento la población de bacterias de los géneros Bacillus y Sphingomonas.

Estrategias de manejo agronómico en la generación de suelos supresivos

Desde hace mucho tiempo, alrededor del mundo se ha reportado la presencia de suelos supresivos a patógenos específicos. Al respecto, la presencia de SS ha sido registrada en Morens, Suiza contra Berkeleyomices basicola, responsable de la pudrición negra de la raíz del tabaco; en el valle de Salinas (California) y Châteaurenard al sur de Francia ambos en contra de enfermedades ocasionadas por especies del género Fusarium; así como en la región de Vysočina en Republica Checa contra bacterias del género Streptomyces causante de la costra negra de la papa (Sagova-Mareckova et al., 2023, Kopecky et al., 2019, Alabouvette et al., 1985).

Aunque la supresión es un fenómeno ocasionado por la comunidad microbiana nativa del suelo y ocurre a través de los mecanismos descritos anteriormente (ver sección 4), se han realizado esfuerzos para determinar los factores que pueden influir en el reclutamiento de los microorganismos antagónicos responsables de la supresión. Al respecto Sagova-Mareckova et al., (2023) distinguen entre los factores a largo plazo, a los cuales les atribuye una supresión duradera y de carácter específico como es el caso de los ejemplos citados anteriormente. Estos factores son considerados “naturales” ya que son característicos de cada sitio y no pueden ser modificados tan fácilmente por el hombre como; el origen geológico del suelo, la acumulación de material erosionado, los restos de organismos, el clima y las zonas de vegetación. Mientras que los factores susceptibles a ser modificados por el hombre los denomina manipulaciones a corto plazo, siendo las principales la aplicación de enmiendas orgánicas, inoculación de bacterias promotoras de crecimiento vegetal (PGPR), la rotación de cultivos y en menor medida procesos de aireación, labranza y acidificación del suelo. Los cuales en su conjunto han demostrado mayor eficacia para producir supresiones temporales de carácter general.

Al respecto, a pesar de que las enmiendas orgánicas (p. ej. compostas, vermicompostas y estiércol) son utilizadas principalmente como aporte nutricional para la planta, investigaciones recientes han demostrado su efecto en la generación de suelos supresivos (Yadav et al., 2015). Compostas provenientes de biosólidos municipales mostraron ser efectivas contra Fusarium oxysporum en plantas de tomate, debido a la producción de exudados radicales los cuales disminuyeron la germinación de los microconidios (Akhter et al., 2015). De igual manera, compostas provenientes de residuos agrícolas redujeron en 2.5 veces el índice de severidad de la marchitez de la papa, comparada con los tratamientos sin aplicación de composta (Mengesha et al., 2017).

Generalmente las compostas se encuentran libres de patógenos debido a las altas temperaturas que alcanza durante su etapa termofílica, sin embargo, los microorganismos benéficos no están exentos de este efecto, por lo cual también resultan inactivados durante el proceso. Lo anterior significa que la habilidad de suprimir patógenos y enfermedades depende del periodo de maduración, donde una nueva microbiota benéfica recoloniza la composta (De Corato, 2020., Noble y Roberts, 2004). Esta actividad puede ser beneficiada por la inoculación de PGPRs, inoculantes bacterianos de los géneros Pseudomonas, Bacillus y Streptomyces son los más utilizados para este fin al igual que hongos del género Trichoderma (Rudrappa et al., 2008; Lee et al., 2022 y Mukherjee et al., 2022.) La aplicación de compostas al suelo no solo altera su composición biológica (microorganismos), también modifica sus características fisicoquímicas. En combinación, ambos factores generan la disminución de la incidencia y severidad de infecciones ocasionadas por MPS (De Corato, 2020).

Otra opción para el manejo de MPS es el uso de tés de compostas (TC). Los cuales consisten en extractos acuosos de residuos compostados que pueden ser generados a través de un proceso de aireación (tés de composta aireados) o de forma anaeróbica (tés de compostas no-aireados). La extracción de los compuestos solubles y los microorganismos benéficos presentes en la composta, permiten a la planta absorber nutrientes y favorecer el crecimiento de microorganismos antagónicos (St. Martin, 2014). Desde hace más de dos décadas se ha estudiado el efecto supresor de los TC sobre hongos fitopatógenos como: P. ultimum, F. oxysporum, V. dahliae y R. solani (Scheuerell y Mahaffee, 2002; Alfano et al., 2011). En trabajos recientes como el publicado por González-Hernández et al., (2021), se analizó el efecto de los TC aireados en la supresión de R. solani y P. capsici, encontrando una reducción de hasta 38% en el crecimiento de estos patógenos en ensayos in vitro. Asimismo, al evaluar el efecto directo del TC en plantas inoculadas con los patógenos, se observó una disminución significativa en la severidad de los síntomas, lo cual fue atribuido a la comunidad microbiana presente en el TC.

CONCLUSIONES

La supresión natural es un fenómeno complejo, que se origina por la actividad ecológica y metabólica de diversas poblaciones microbianas o agentes supresores específicos. Los SS representan una estrategia eficaz y sostenible para controlar enfermedades en los cultivos agrícolas al aprovechar la capacidad intrínseca de la comunidad microbiana. Sin embargo, a pesar del potencial de los SS para el manejo de enfermedades en sistemas agrícolas, su promoción y aplicación efectiva requieren un enfoque multidisciplinario. Estrategias como la adición de enmiendas orgánicas y la inoculación selectiva con microorganismos benéficos, representan vías prometedoras para fomentar la formación de suelos supresivos. No obstante, persisten retos en términos de escalabilidad, especificidad de la supresión y evaluación de su impacto a largo plazo. Estas investigaciones ofrecen una perspectiva prometedora para el manejo integrado de enfermedades en la agricultura, siendo el principal objetivo poder predecir las fluctuaciones en las comunidades microbianas asociadas con el cambio entre el estado supresivo y conductivo de un suelo.

Conflicto de intereses

Los autores declaran que no existe conflicto de interés.

Contribución de los autores

Conceptualización del trabajo, GCBG y SAC; investigación, escritura, revisión y edición, GCBG, SAC, JCO, MIMA y JAFT; financiamiento, JAFT y SAC.; supervisión, SAC.

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